Валентин Ивакин начал карьеру в 1946 году в клубе «Пищевик» (Урюпинск)[3], который относился к спортивному обществу «Спартак»[4]. В эту команду Ивакин попал благодаря отцу, работавшему на местном консервном заводе[5]. В 1950 году его забрали в армию[6], он служил в ВДВ в Каунасе, одновременно играя за местную команду, участвовавшую в турнире команд ВДВ. После окончания службы Ивакин перешёл в клуб «Дом офицеров» из Риги, руководители которого заметили футболиста во время игры за команду ВДВ[3], а затем в «Даугаву».
В 1954 году Ивакиным заинтересовались два клуба — ЦДСА и ленинградский «Зенит». Съездив на сборы с «Зенитом», Ивакин предпочёл перейти в ЦДСА[3]. Там он провёл два сезона, сыграв лишь в двух матчах основного состава; большую часть игр Валентин проводил в дубле «армейцев»[3
В 1957 году по приглашению Николая Петровича Старостина стал игроком московского «Спартака»[3]. В первом сезоне он начал конкурировать за место в основном составе с Владиславом Тучкусом и к концу года вытеснил того из основного состава команды[8]. Выступал за «Спартак» 6 лет, выиграл с клубом два чемпионата СССР и один Кубок страны.